当社の創建は明らかではありませんが、716年（霊亀二年）には制定された和泉五社のうちの一つに数えられており、また、 延喜式内社日根郡十座に列せられていることか1200年以上前には既にあったと考えられています。社伝によると、1573年-1593年（天正年間）、兵火によって焼失し、それを豊臣秀頼が再建し、現在の本殿があると伝えられて、この本殿は1972年（昭和47年）3月31日に府指定有形文化財（建第20号）に指定されました。その後1873年（明治6年）には郷社に指定され、1924年大正13年には府社に昇格しました。
当社は鵜葺草葺不合命と玉依毘売命を祀っており、鵜葺草葺不合命の末の息子である神倭伊波礼琵古命が地上の国をまとめられますようにと祈りをささげた場所を、「日の神と根の神を祀った野原」「日の御子が根拠地とした野原」とされ、「日根神社」となりました。
一方で当社は珍しい枕・寝床の守護の神社としても有名です。始まりは子宝に恵まれない若嫁が子授けを願って枕を奉納し、それを幟にくくりつけて渡御したこととされています。後に不眠で悩む方が祈祷して欲しいお参りに来るようになり、今ではすっかり枕の神社として周知されるようになりました。